El museo está dividido en cuatro plantas. En la planta 0 se encuentra la maqueta que muestra cómo era la villa de Durango a finales del siglo XV. El primer piso está dedicado a las exposiciones temporales y consta de dos salas. En el segundo piso se puede visitar la parte de Historia donde destacan los fondos sobre las Guerras Carlistas: documentos, grabados, armas y demás objetos militares. Pueden verse imágenes de tema bélico debidas a Carlos Sáenz de Tejada (acuarela) y Gustavo de Maeztu (litografía). Cuenta además con retratos de varios de los personajes más relevantes vinculados a Durango o su comarca: Bruno Mauricio de Zabala (pintado por Julián Tellaetxe), Fray Juan de Zumárraga (por Alberto Arrúe), Juan de Iciar (por Manuel Losada). Cuenta también con estampas de 'Los Caprichos' de Goya. La tercera planta alberga una colección permanente de arte, con una estimable colección de obras de artistas del País Vasco.