La sede del museo constituye una típica Casa-palacio del siglo XVIII, construida en el año 1782, conocida como Casa de la Marquesa de la Candia, reutilizada en su planta baja como museo. Una interesante colección paleontológica abre la sección de Arqueología, en la que destacan los depósitos prehistóricos del yacimiento de El Aculadero (Paleolítico inferior), restos materiales del Paleolítico medio y postpaleolítico hallados en las playas de la Puntilla y Levante, y del Neolítico-Calcolítico se exponen restos hallados en Cantarranas y Las Viñas, poblados del tercer milenio a. C y primera población sedentaria de la zona. De la Edad del Bronce final, tartésico, se conservan restos procedentes de los yacimientos de la Torre de Doña Blanca y su necrópolis. La romanización aparece con alfares de ánforas, villas agrícolas y necrópolis rurales como la de Las Viñas del siglo I al IV d. C. La sección de Bellas Artes se compone de obras pictóricas de artistas contemporáneos como Francisco Lameyer, Eulogio Varela, Enrique Ochoa, Rafael Alberti, con sus Liricografías, Ricardo Summers Serny, Juan Lara, Manolo Prieto y el escultor Fernando Jesús. Destacan los grabados de Antonio Ribera, ilustrados con poemas de Alberti y del escultor Pablo Serrano. Por su parte, la Sala Museo Hospitalito se ubica en un antiguo hospital de mujeres del siglo XVIII, y alberga la exposición de Alta y Baja Edad Media, desde época visigoda hasta el siglo XVII.